In der dritten Staffel leidet Kara Danvers unter den Opfern, die sie persönlich bringen muss, um als Supergirl National City zu retten. Sie denkt sogar darüber nach, ihre menschliche Identität ganz aufzugeben. Denn es ist sehr schwer, ein verletzlicher Mensch zu sein. Vielleicht ist es doch besser, sich auf die außerirdische DNA zu verlassen und ausschließlich als Mädchen aus Stahl aufzutreten! Während Kara noch mit sich ringt, welchen Weg sie einschlagen soll, arbeitet sie weiter mit Hank Henshaw alias Martian Manhunter Jonn Jonzz sowie mit ihrer Schwester, der überragenden Agentin Alex, im Department of Extranormal Operations, wo sie sich mit Bedrohungen ihrer irdischen Heimat herumschlagen müssen. Kann die Legion der Superhelden dazu beitragen, das Chaos zu beenden, das die neuen Schurken Morgan Edge und Reign sowie weitere mächtige Weltenkiller verursacht haben?